Verhaltensrollen biogener Amine bei Hummelmännchen

Wissenschaftliche Berichte Band 12, Artikelnummer: 20946 (2022) Diesen Artikel zitieren

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Um die Verhaltensfunktionen biogener Amine bei den Männchen primitiver und fortgeschrittener eusozialer Bienen zu vergleichen, haben wir die Konzentrationen von Dopamin- und Octopamin-verwandten Substanzen im Gehirn sowie die Verhaltenseffekte dieser Monoamine durch Medikamenteninjektion bei der primitiven eusozialen Hummel bestimmt , Bombus ignitus. Der Dopaminspiegel und seine Vorläufer im Gehirn erreichten seinen Höhepunkt im späten Puppenstadium, der Dopamin-Höhepunkt erstreckte sich jedoch bis zum Schlüpfen des Erwachsenen. Die Tyramin- und Octopaminspiegel stiegen vom mittleren Puppenstadium bis zum Erwachsenenstadium an. Die Bewegungs- und Flugaktivitäten sowie die Lichtpräferenz nahmen mit zunehmendem Alter zu. Die Injektion von Octopamin und seinem Rezeptorantagonisten hatte erhebliche Auswirkungen auf die Bewegungs- und Flugaktivitäten, während die Injektion von Dopamin dies nicht tat, was darauf hindeutet, dass diese Aktivitäten durch das oktopaminerge System reguliert werden können. Wir haben auch die Dynamik von Dopamin-bezogenen Substanzen in Drohnen von Honigbienen (Apis mellifera) bestimmt. Die Veränderungen des Dopaminspiegels im Gehirn von Honigbienendrohnen zeigten vom Puppen- bis zum Erwachsenenstadium zwei Spitzenwerte, während die männlichen Hummeln nur einen Spitzenwert aufwiesen. Diese stehen im Einklang mit den Verhaltensfunktionen von Dopamin bei Honigbienendrohnen und der Unwirksamkeit der Dopamininjektion im Erwachsenenstadium bei Hummelmännchen.

Eusozialität ist das komplexeste soziale System mit Arbeitsteilung zwischen genetisch verwandten Individuen und wurde bei verschiedenen Arten in einem breiten Spektrum von Insektentaxa1,2,3,4 beschrieben. Bei eusozialen Hymenopteren werden soziale Verhaltensweisen, die die Zusammenarbeit zwischen Koloniemitgliedern beinhalten, nur bei Frauen beobachtet. Männliche eusoziale Hymenopteren sind auf die Fortpflanzung spezialisiert und nehmen nicht am Nestbau, der Brutpflege oder der Kolonieverteidigung teil1,2,5, obwohl Männchen bei eusozialen Bienen zur kolonialen Thermoregulation beitragen6,7. Daher ist das Verhaltensrepertoire von Männern viel kleiner als das von Arbeitern. Die Untersuchung des Verhaltens von Männern und der damit verbundenen physiologischen Mechanismen könnte wichtige Einblicke in die Spezialisierung des Verhaltens für die Fortpflanzung bei Männern in hochsozialen Umgebungen liefern.

In fortgeschrittenen eusozialen Umgebungen wurde das Verhalten von Drohnen der Honigbiene (Apis mellifera) in verschiedenen Forschungsbereichen untersucht, darunter Genetik, Endokrinologie, Reproduktionsbiologie und Evolutionsbiologie8. Honigbienendrohnen reifen nach dem Schlüpfen eine Woche lang geschlechtsreif und beginnen zu fliegen, um sich mit jungfräulichen Königinnen zu paaren5,9. Die mit der Fortpflanzung bei Drohnen verbundenen Bewegungs- und Flugaktivitäten nehmen mit zunehmendem Alter während ihrer Geschlechtsreife zu10. Honigbienendrohnen kehren zum Muttervolk zurück, während Hummelmännchen den Standort des Bienenvolks nicht erfahren und nie zum Bienenvolk zurückkehren7,11,12. Nachdem sie das Nest verlassen haben, gehen die Hummelmännchen auf Futtersuche, während sie nach Gynäkologen für die Paarung suchen. Dies kann auf die männliche Produktion am Ende der Bienenvölkersaison zurückzuführen sein, wenn sich der Ernährungszustand der Hummelvölker verschlechtert. Daher ist die Abhängigkeit der Männchen vom Bienenvolk bei Honigbienen und Hummeln unterschiedlich, was möglicherweise auf die Anpassung des männlichen Verhaltens an unterschiedliche soziale Umgebungen zurückzuführen ist.

Biogene Amine sind physiologische Wirkstoffe, die bei verschiedenen Insektenarten als Neurotransmitter, Neuromodulatoren und Neurohormone fungieren13,14,15,16,17. Diese Substanzen sind an der altersbedingten Arbeitsteilung bei Honigbienenarbeiterinnen18,19 und am Fortpflanzungsverhalten jungfräulicher Königinnen20,21 beteiligt. Bei Honigbienendrohnen steigen die Dopamin- und Octopaminspiegel im Gehirn mit zunehmendem Alter10,22,23. Die Injektion dieser Monoamine in die Hämolymphe von Drohnen verbessert ihre Bewegungs- und Flugaktivitäten10,23. Daher könnte der Anstieg der Dopamin- und Octopaminspiegel im Gehirn eng mit den Paarungsflugaktivitäten bei Honigbienendrohnen zusammenhängen. Dopamin steigert auch die Bewegungs- und Flugaktivitäten bei Männchen der Einzelbiene Xylocopa appendiculata24, die einen gemeinsamen Vorfahren in Apidae25 hat. Daher könnte die Regulierung des männlichen Fortpflanzungsverhaltens durch biogene Amine von eusozialen Bienen gemeinsam genutzt werden und sollte an anderen Arten innerhalb einer monophyletischen Gruppe getestet werden, beispielsweise an den Corbiculate-Bienen.

Hummeln umfassen eine große Gruppe primitiver eusozialer Bienen und sind ideale Arten für die Untersuchung des fehlenden Bindeglieds zwischen Einzelgängern und fortgeschrittenen eusozialen Arten, obwohl die mehrdimensionale Analyse des Sozialverhaltens auf den geringen Unterschied in der sozialen Komplexität zwischen Honigbienen und Hummeln schließen lässt26. Männliche Hummeln werden im Spätsommer bis Frühherbst von ausgewachsenen Kolonien in gemäßigten Regionen produziert2,7. Die Hauptaufgabe der Hummelmännchen in der Kolonie ist die Fortpflanzung, und sie können sich im Gegensatz zu sich einzeln paarenden Honigbienendrohnen mit verschiedenen Gynäkologen paaren. Hummelmännchen vollenden ihre Geschlechtsreife 6–9 Tage nach dem Schlüpfen und beginnen mit der Paarung mit Gynäkologen27. Die Aufklärung der physiologischen Mechanismen, die dem Fortpflanzungsverhalten männlicher Hummeln zugrunde liegen, und deren Vergleich mit denen der Honigbiene könnte unser Verständnis der Anpassung des Regulierungssystems des männlichen Fortpflanzungsverhaltens an das soziale Umfeld verbessern. Allerdings wurde in keiner früheren Studie über die Regulierung des Fortpflanzungsverhaltens durch biogene Amine bei Hummelmännchen berichtet. Daher untersuchten wir in der vorliegenden Studie die Dynamik der Konzentrationen biogener Amine im Gehirn und die Auswirkungen biogener Amine auf das Fortpflanzungsverhalten männlicher Hummeln (B. ignitus). Wir verglichen auch die Mechanismen bei der Hummel und der Honigbiene, um festzustellen, ob sich die durch biogene Amine vermittelten Mechanismen zwischen den beiden Arten unterscheiden.

Wir haben zunächst die Konzentrationen von Dopamin, Octopamin und ihren Vorläufern im Gehirn männlicher und erwachsener Hummelpuppen mithilfe von Hochleistungsflüssigkeitschromatographie mit elektrochemischer Detektion (HPLC-ECD) bestimmt. Die Werte von zwei Dopaminvorläufern (Tyrosin und DOPA, Abb. 1A) stiegen mit zunehmendem Alter während des Puppenstadiums (P0–1 bis P6–7), sanken jedoch vor dem Auftauchen (P8–9 bis A0) und blieben dann auf konstant niedrigeren Werten während des Erwachsenenstadiums (A2 bis A8) im Vergleich zu denen während des Puppenstadiums (Tyrosin: Kruskal-Wallis: H = 106,500, df = 9, P <0,001, Steel-Dwass: P <0,05, Abb. 1B; DOPA: Kruskal –Wallis: H = 88,300, df = 9, P < 0,001, Steel–Dwass: P < 0,05, Abb. 1C). Allerdings stiegen die Dopaminspiegel mit zunehmendem Alter während des Puppenstadiums an und blieben vom Ende des Puppenstadiums (P8–9) bis zum Erwachsenwerden (A0) auf dem höchsten Niveau und nahmen dann ab (A2–A8) (Kruskal–Wallis: H = 88,599, df = 9, P < 0,001, Steel-Dwass: P < 0,05, Abb. 1D). Die Veränderungen des Dopaminspiegels ähnelten im Wesentlichen denen des Tyrosin- und DOPA-Spiegels, allerdings war die Abnahme des Dopaminspiegels nach dem Auflaufen im Vergleich zu den Abnahmen der Dopaminvorläufer verzögert.

Altersabhängige Veränderungen von Dopamin-bezogenen Substanzen, normalisiert durch Gehirnprotein bei Hummelmännchen. (A) Syntheseweg für Dopamin-verwandte Substanzen. Gezeigt werden die Spiegel von Tyrosin (B), DOPA (C) und Dopamin (D) im Gehirn. Fehlerbalken zeigen Standardfehler an. Signifikante Unterschiede nach dem Steel-Dwass-Test (P < 0,05) werden durch unterschiedliche Buchstaben gekennzeichnet. Die Stichprobengrößen sind in Klammern angegeben.

Tyramin ist ein Metabolit von Tyrosin, einer Vorstufe von Octopamin, und hat bei Insekten eine eigene Funktion15,28 (Abb. 2A). Die Tyraminspiegel blieben während des Puppenstadiums konstant, stiegen vom Ende des Puppenstadiums (P8–9) bis zum Erwachsenwerden (A0) an und blieben während des Erwachsenenstadiums (A0–A8) auf höheren Werten als im Puppenstadium ( Kruskal-Wallis: H = 79,481, df = 9, P < 0,001, Steel-Dwass: P < 0,05, Abb. 2B). Die Octopaminspiegel stiegen vom mittleren Puppenstadium (P4–5) bis zum Erwachsenenstadium an (Kruskal-Wallis: H = 80,097, df = 9, P <0,001, Steel-Dwass: P <0,05, Abb. 2C). So stiegen die Konzentrationen zweier aus Tyrosin abgeleiteter Phenolamine (Tyramin und Octopamin) mit zunehmendem Alter vom mittleren Puppenstadium bis zum Erwachsenenstadium allmählich an.

Altersabhängige Veränderungen in Octopamin-bezogenen Substanzen, normalisiert durch Gehirnprotein bei Hummelmännchen. (A) Syntheseweg für Octopamin-verwandte Substanzen. Gezeigt werden die Konzentrationen von Tyramin (B) und Octopamin (C). Fehlerbalken zeigen Standardfehler an. Signifikante Unterschiede nach dem Steel-Dwass-Test (P < 0,05) werden durch unterschiedliche Buchstaben gekennzeichnet. Die Stichprobengrößen sind in Klammern angegeben.

Um die Veränderungen der Verhaltensaktivitäten mit dem Alter zu untersuchen, wurden die Bewegungs- und Flugaktivitäten von Hummelmännchen in verschiedenen Altersstufen gemessen. Die Bewegungsaktivität stieg von A0 bis A4 signifikant an und blieb dann auf konstant höheren Niveaus (Kruskal-Wallis: H = 46,139, df = 4, P <0,001, Steel-Dwass: P <0,05, Abb. 3A). Der Anteil der Personen, die in der ringförmigen Kammer gingen, stieg von A0 auf A4, mit bis zu 100 % bei A6 und A8 (exakter Fisher-Test mit Bonferroni-Korrektur: P < 0,05, Abb. 3B). Die Flugaktivität nahm mit dem Alter parallel zur Bewegungsaktivität deutlich zu (exakter Fisher-Test mit Bonferroni-Korrektur: P < 0,05, Abb. 3C). Die Aufenthaltsdauer im roten Bereich nahm mit dem Alter signifikant ab (Kruskal-Wallis: H = 19,634, df = 4, P < 0,001, Steel-Dwass: P < 0,05, Abb. 3D), was darauf hindeutet, dass Männer allmählich das Licht bevorzugten Bereich mit dem Alter.

Altersabhängige Veränderungen der Verhaltensaktivitäten bei Hummelmännchen: (A–B) spontane Bewegungsaktivität, (C) spontane Flugaktivität und (D) Lichtpräferenz, angezeigt durch die Aufenthaltsdauer im roten Bereich. Die Bewegungsaktivität und die Verweildauer im roten Bereich werden durch Boxplots angezeigt. Signifikante Unterschiede nach dem Steel-Dwass-Test (P < 0,05) oder dem exakten Fisher-Test mit Bonferroni-Korrelation (P < 0,05) werden durch unterschiedliche Buchstaben gekennzeichnet. Die Stichprobengrößen sind in Klammern angegeben.

Um die Auswirkungen von Dopamin auf das Verhalten zu bestimmen, haben wir die Bewegungs- und Flugaktivitäten sowie die Lichtpräferenz bei Männern, denen Dopamin injiziert wurde, gemessen. Die Bewegungsaktivität unterschied sich nicht signifikant zwischen den Kontrollpersonen und den mit Dopamin injizierten Personen (Kruskal-Wallis: H = 4,705, df = 3, P = 0,195, Abb. 4A). Die Latenz der Flugeinleitung unterschied sich nicht signifikant zwischen den Kontrollpersonen und den Personen, denen Dopamin injiziert worden war (Kruskal-Wallis: H = 4,354, df = 3, P = 0,226, Abb. 4B). Die Aufenthaltsdauer im roten Bereich unterschied sich nicht signifikant zwischen den Kontrollpersonen und den mit Dopamin injizierten Personen (Kruskal-Wallis: H = 1,209, df = 3, P = 0,751, Abb. 4C). Somit hatte die Dopamininjektion keinen Einfluss auf die Bewegungs- und Flugaktivitäten sowie die Reaktion auf Licht bei Männern.

Auswirkungen der Dopamin-Injektion auf Verhaltensaktivitäten von 4 Tage alten Männchen bei der Hummel: (A) spontane Bewegungsaktivität, (B) Dauer des Flugbeginns und (C) Dauer des Aufenthalts im roten Bereich als Lichtpräferenz Index. Bewegungsaktivität, Initiationsdauer und Verweildauer im roten Bereich werden durch Boxplots angezeigt. Die Stichprobengrößen sind in Klammern angegeben.

Die Bewegungsaktivität war bei Personen, die mit 10–3 M Octopamin behandelt wurden, signifikant höher als bei den Kontrollpersonen (Kruskal-Wallis-Test: H = 8,764, df = 3, P < 0,05; Steel: P < 0,05, Abb. 5A). Ein ähnlicher Trend wurde bei Männern beobachtet, die mit 10–4 M Octopamin behandelt wurden, es wurden jedoch keine signifikanten Unterschiede zu den Kontrollmännchen festgestellt. Die Latenzzeit des Flugbeginns unterschied sich nicht signifikant zwischen den Kontrollpersonen und denen, denen Octopamin injiziert wurde (Kruskal-Wallis: H = 1,315, df = 3, P = 0,726, Abb. 5B). Die Aufenthaltsdauer im roten Bereich unterschied sich nicht signifikant zwischen den Kontrollpersonen und den Personen, denen Octopamin injiziert wurde (Kruskal-Wallis: H = 0,976, df = 3, P = 0,807, Abb. 5C).

Auswirkungen der Octopamin-Injektion auf Verhaltensaktivitäten von 4 Tage alten Männchen bei der Hummel: (A) spontane Bewegungsaktivität, (B) Dauer des Flugbeginns, (C) Aufenthaltsdauer im roten Bereich als Lichtpräferenzindex . Bewegungsaktivität, Initiationsdauer und Verweildauer im roten Bereich werden durch Boxplots angezeigt. Ein signifikanter Unterschied laut Stahltest (P < 0,05) wird durch ein Sternchen gekennzeichnet. Die Stichprobengrößen sind in Klammern angegeben.

Die Bewegungsaktivität der Männer war 15 Minuten nach der Epinastin-Injektion signifikant niedriger als die der Kontrolle (Mann-Whitney U: Z = 3,304, P <0,001, Abb. 6A). Die Aktivität der Männer unterschied sich 24 Stunden nach der Injektion nicht zwischen den Kontroll- und den behandelten Männern (Mann-Whitney U: Z = 1,447, P = 0,148, Abb. 6A), was auf eine Erholung von der Hemmung durch Epinastin hinweist. Die Latenzzeit des Flugbeginns bei Männern 15 Minuten nach der Epinastin-Injektion war im Vergleich zu den Kontrollmännchen signifikant länger (Mann-Whitney U: Z = 2,573, P <0,05, Abb. 6B), und die Latenzzeit bei Männern erholte sich nach 24 Jahren von der Hemmung h nach der Injektion und unterschied sich nicht zwischen den Kontroll- und den behandelten Männern (Z = 0,534, P = 0,593, Abb. 6B). Die Aufenthaltsdauer im roten Bereich unterschied sich nicht signifikant zwischen den Kontroll- und den behandelten Männern (15 Minuten: Mann-Whitney U: Z = 0,829, P = 0,407; 24 Stunden: Z = 1,328, P = 0,184, Abb. 6C). .

Auswirkungen der Epinastin-Injektion (Octopamin-Rezeptor-Antagonist) auf die Verhaltensaktivitäten von 4 Tage alten Männchen bei der Hummel: (A) spontane Bewegungsaktivität, (B) Dauer des Flugbeginns, (C) Verweildauer im roten Bereich als leichter Präferenzindex. Bewegungsaktivität, Initiationsdauer und Verweildauer im roten Bereich werden durch Boxplots angezeigt. Signifikante Unterschiede zwischen der mit Epinastin behandelten Gruppe und der Kontrollgruppe wurden mithilfe des Mann-Whitney-U-Tests bewertet. Die Dauer des Flugbeginns ist in den Kästchen vergrößert dargestellt (blauer gestrichelter Rand). Zahlen in Balken geben Stichprobengrößen an.

Bisher gab es keine Berichte über den Dopaminspiegel im Gehirn von Honigbienendrohnen im Puppenstadium. Daher haben wir den Spiegel dopaminbezogener Substanzen im Gehirn von Drohnenpuppen bestimmt. Die Veränderungen der Spiegel von zwei Vorläufern von Dopamin (Tyrosin und DOPA) und Dopamin zeigten ähnliche Trends und hingen vom Alter im Puppenstadium ab (Abb. 7A, B, C). Die Konzentrationen dieser Substanzen stiegen mit zunehmendem Alter signifikant an und erreichten kurz vor dem Auftauchen ihren Höhepunkt (P10–11), um dann beim Auftauchen der erwachsenen Tiere zu sinken (Tyrosin: Kruskal-Wallis: H = 38,542, df = 5, P < 0,001; Steel-Dwass: P < 0,05, Abb. 7A; DOPA: H = 35,346, df = 5, P < 0,001; Steel-Dwass: P < 0,05, Abb. 7B; Dopamin: H = 51,459, df = 5, P < 0,001; Steel-Dwass: P < 0,05, Abb. 7C). Bei erwachsenen Drohnen der Honigbiene wurde über einen Dopamin-Höhepunkt im Alter von etwa 8 Tagen berichtet22, es schien also, dass der Dopaminspiegel im Gehirn vom Puppen- bis zum Erwachsenenstadium zwei Spitzenwerte aufwies.

Altersabhängige Veränderungen von Dopamin-bezogenen Substanzen, die durch Gehirnprotein bei Honigbienendrohnen im Puppenstadium normalisiert werden. Dargestellt sind Veränderungen des Tyrosinspiegels (A), des DOPA-Spiegels (B) und des Dopaminspiegels (C). Fehlerbalken zeigen Standardfehler an. Signifikante Unterschiede nach dem Steel-Dwass-Test (P < 0,05) werden durch unterschiedliche Buchstaben gekennzeichnet. Die Stichprobengrößen sind in Klammern unterhalb des Alters angegeben.

Für monophyletische Gruppenarten wie die Corbiculate-Bienen war eine Untersuchung der physiologischen Mechanismen erforderlich, die dem männlichen Fortpflanzungsverhalten zugrunde liegen. Bei Honigbienendrohnen wurde die Modulation des Fortpflanzungsverhaltens durch biogene Amine untersucht8,10,23. Bisher liegen jedoch keine Berichte über die Konzentration biogener Amine im Gehirn und über Verhaltenstests durch die Anwendung biogener Amine bei Hummelmännchen vor. Die vorliegende Studie ist die erste Bestimmung der Funktionen von Dopamin und Octopamin bei den Verhaltensaktivitäten von Männchen bei einer primitiven eusozialen Biene.

Bei Hummelmännchen stieg der Octopaminspiegel im Gehirn vom mittleren Puppenstadium bis zum Erwachsenenstadium an. Auch die Bewegungs- und Flugaktivitäten erwachsener Männer nahmen mit zunehmendem Alter bis zum geschlechtsreifen Alter (8 Tage alt) zu. Diese Ergebnisse legen nahe, dass Octopamin eine potenziell neuroaktive Substanz ist, die mit einer altersbedingten Zunahme der Verhaltensaktivitäten einhergeht. Anschließend testeten wir die Auswirkungen biogener Amine auf die Verhaltensaktivitäten durch Drogeninjektion. Die Injektion von Octopamin steigerte die Bewegungsaktivität, wohingegen Epinastin die Bewegungsaktivität verringerte und die Latenz des Flugbeginns erhöhte. Da Epinastin über Octopaminrezeptoren als Antagonist wirkt, deuten die Ergebnisse darauf hin, dass die Blockade der oktopaminergen Signalübertragung die Bewegungs- und Flugaktivitäten verringert und dass Octopamin diese Aktivitäten daher bei Hummelmännchen verstärkt. Bei Honigbienendrohnen stiegen die Konzentrationen von Octopamin im Gehirn sowie die Bewegungs- und Flugaktivitäten mit dem Alter an10,23. Die Injektion von Octopamin steigerte die Flugaktivität bei Drohnen23. Die Veränderungen des Octopaminspiegels und der Verhaltensfunktionen von Octopamin wurden zwischen Hummelmännchen und Honigbienendrohnen geteilt.

Im Gegensatz zu Octopamin sanken die Dopaminspiegel im Gehirn im Erwachsenenstadium unmittelbar nach dem Schlüpfen der Erwachsenen, und die Dopamininjektion hatte keinen Einfluss auf die Verhaltensaktivitäten männlicher Hummeln. Diese Ergebnisse legen nahe, dass Dopamin zumindest am vierten Tag des Erwachsenenlebens nicht an der Steigerung der Verhaltensaktivitäten männlicher Hummeln beteiligt ist.

Wir haben die Veränderungen des Dopaminspiegels im Gehirn von Honigbienendrohnen während des Puppenstadiums ermittelt, um sie mit denen bei Hummelmännchen zu vergleichen. Der Dopaminspiegel in Honigbienenpuppen stieg mit dem Alter an und erreichte unmittelbar vor dem Schlüpfen der Erwachsenen ihren Höhepunkt (P10–11). Es wurde zuvor berichtet, dass der Dopaminspiegel im Erwachsenenstadium mit zunehmendem Alter anstieg und 8 Tage nach dem Schlüpfen seinen Höhepunkt erreichte10,22. Daher hatte der Dopaminspiegel im Gehirn von Honigbienendrohnen vom Puppenstadium bis zum Erwachsenenstadium zwei Spitzenwerte (Abb. 8, rote Linie). Im Gegensatz zu den beiden Spitzen des Dopaminspiegels bei Honigbienendrohnen erreichten die Dopaminspiegel bei Hummelmännchen vom mittleren Puppenstadium bis zum frühen Erwachsenenstadium nur einmal ihren Höhepunkt (Abb. 8, blaue Linie). Dieser Unterschied in den Veränderungen des Dopaminspiegels zwischen diesen beiden Arten im Erwachsenenstadium könnte einen wichtigen Einblick in den Evolutionsprozess von einem gemeinsamen Vorfahren zu zwei Arten liefern. Bei Honigbienendrohnen steigert Dopamin die Bewegungs- und Flugaktivitäten10,23, was einem Höhepunkt des Dopaminspiegels im geschlechtsreifen Alter entspricht (A8). Bei Einzelinsekten steigert Dopamin die Bewegungsaktivität und das Sexualverhalten bei D. melanogaster29,30,31 sowie die Bewegungs- und Flugaktivitäten bei der großen Zimmermannsbiene X. appendiculata24. Diese Ergebnisse legen nahe, dass die Dopaminwirkungen auf die Bewegungs- und Flugaktivitäten möglicherweise bei Männchen mehrerer Einzelgängerarten und der Honigbiene, nicht jedoch bei der Hummel, geteilt werden. Es muss festgestellt werden, ob das Ahnenmerkmal ein oder zwei Dopaminspitzen vom Puppenstadium bis zum geschlechtsreifen Erwachsenenstadium sind.

Vergleich der Veränderungen des Dopaminspiegels im Gehirn von Honigbienen- und Hummelmännchen. Rote und blaue Linien zeigen den Dopaminspiegel bei der Honigbiene (Apis mellifera) bzw. der Hummel (Bombus ignitus) an. Dopamindaten für die Honigbiene wurden in der vorliegenden Studie und in Studien von Harano et al.22 und Watanabe und Sasaki32 ermittelt.

Die Wirkung von Dopamin auf Bewegungs- und Flugaktivitäten bei Hummelmännchen ist möglicherweise verloren gegangen oder wird nicht genutzt, da im Erwachsenenstadium kein Dopamin-Peak vorliegt. Bei Honigbienendrohnen wird der Dopamin-Peak im frühen Erwachsenenstadium durch die Wirkung des Juvenilhormons (JH) und der Nahrungsaufnahme erzeugt8. Der JH-Titer in der Hämolymphe steigt mit zunehmendem Alter bis zur Geschlechtsreife, da der Dopaminspiegel im Gehirn ansteigt22,33,34. JH steigert die Genexpression von Enzymen, die an der Dopamin-Biosynthese beteiligt sind, und erhöht den Dopaminspiegel im Gehirn22,23,32,35. Bei Hummelmännchen steigt der JH-Titer im frühen Erwachsenenstadium möglicherweise nicht an und stimuliert die Dopaminbiosynthese nicht. Die Aufnahme von Tyrosin enthaltenden Nahrungsmitteln von Ammenbienen kann auch die Genexpression von Enzymen der Dopaminbiosynthese steigern und den Dopaminspiegel im frühen Erwachsenenstadium bei Honigbienendrohnen erhöhen32,36. Erwachsene Männchen der Hummel erhalten keine Nahrung von Arbeiterinnen und haben möglicherweise weniger Möglichkeiten, Tyrosin aufzunehmen als Honigbienendrohnen. Dies könnte ein weiterer Grund für den fehlenden Dopaminanstieg sein.

Diese Studie untersuchte die Beziehungen zwischen biogenen Aminen und dem Fortpflanzungsverhalten männlicher Hummeln (B. ignitus). Wir verglichen auch die damit verbundenen Mechanismen bei Hummeln und Honigbienen, um Einblicke in die Evolution der Regulierung des Fortpflanzungsverhaltens zu erhalten. Der Octopamin-Spiegel im Gehirn stieg mit dem Alter bei Erwachsenen parallel zu den Bewegungs- und Flugaktivitäten sowie der Lichtpräferenz an, während der Dopamin-Spiegel nicht zunahm. Die Injektion von Octopamin und Epinastin beeinflusste die Bewegungs- und Flugaktivitäten in entgegengesetzter Weise, Dopamin jedoch nicht. Diese Ergebnisse legen nahe, dass das oktopaminerge System die Bewegungs- und Flugaktivitäten verbessert, die am Fortpflanzungsverhalten männlicher Hummeln beteiligt sind. Es wurde berichtet, dass Dopamin und Octopamin die Flugaktivität von Honigbienendrohnen fördern. Daher wurde die Funktion von Octopamin bei der Flugförderung zwischen Hummel- und Honigbienenmännchen geteilt, die Verhaltensfunktion von Dopamin mit Dopaminanstieg wurde jedoch bei den Hummelmännchen nicht beobachtet.

Kommerziell gezüchtete Hummelvölker (B. ignitus) wurden nach dem von Sasaki et al.37,38 beschriebenen Verfahren in Holzkisten gehalten. Männliche Puppen wurden aus Kokons in 12 Königinnenkolonien gesammelt. Um das Puppenalter zu bestimmen, definierten wir eine weiße männliche Puppe mit weißen Facettenaugen als eine 0–1 Tage alte Puppe (P0–1). Wir überführten 0–1 Tage alte Puppen in Plastikbecher (Φ98 mm × 96 mm), die bei 28 °C unter konstanten dunklen Bedingungen aufbewahrt wurden, und sammelten sie dann bei 0–1, 2–3, 4–5, 6–7, und 8–9 Tage nach der Verpuppung. Frisch geschlüpfte erwachsene Männchen (0 Tage alte Männchen) wurden auf dem Brustkorb mit Farbe (Paint Marker, Mitsubishi, Japan) markiert, um ihr Alter zu bestimmen. Die markierten Männchen wurden in die Mutterkolonien zurückgebracht und in einem bestimmten Alter aus den Kolonien eingesammelt. Die gesammelten Männchen wurden zur Messung der Konzentration biogener Amine im Gehirn und für Verhaltensexperimente verwendet. Die zur Messung des Gehalts an biogenen Aminen verwendeten Proben wurden zwischen 11:00 und 13:30 Uhr entnommen. Sie wurden mit flüssigem Stickstoff eingeschläfert und bis zu ihrer Analyse in flüssigem Stickstoff gelagert.

Die Puppen und neu geschlüpften Erwachsenen von Drohnen der Honigbiene (A. mellifera) wurden aus normalen Königinnenvölkern gewonnen, die in einem Bienenhaus der Tamagawa-Universität in Tokio, Japan, gehalten wurden. Um Drohnenpuppen zu erhalten, wurden Wabenrahmen mit gleichen Grundflächen aus Drohnen- und Arbeiterwaben in die Kolonien eingeführt, damit Arbeiter darauf Wabenzellen bauen konnten. Nachdem die Drohnenwabenzellen verschlossen waren, wurden die Rahmen aus den Kolonien entnommen und in einen bei 33 °C gehaltenen Inkubator überführt. Das Puppenalter wurde anhand der von Jay39 beschriebenen Methode bestimmt. Aus den Wabenzellen der Drohnen wurden auch neu geschlüpfte erwachsene Tiere gesammelt. Puppen und neu geschlüpfte erwachsene Drohnen wurden zwischen 11:00 und 13:30 Uhr eingesammelt, mit flüssigem Stickstoff eingeschläfert und in flüssigem Stickstoff gelagert, bis dopaminbezogene Substanzen gemessen wurden.

In flüssigem Stickstoff gelagerte Köpfe der Hummel und der Honigbiene wurden in 0,1 M Phosphatpuffer (pH 7,0) auf einer Peltier-Kühleinheit (Kenis Ltd, Osaka, Japan) bei etwa 4 °C unter einem Mikroskop präpariert. Die sezierten Gehirne wurden 2 Minuten lang mit Mikroglashomogenisatoren in 100 µL eiskalter 0,1 M Perchlorsäure mit 0,1 ng/µL 3,4-Dihydroxybenzylamin homogenisiert. Anschließend wurde jede Probe in ein 1,5-ml-Mikrozentrifugenröhrchen überführt und 30 Minuten lang bei 15.000 × g und 4 °C zentrifugiert. Jeder Überstand wurde zur Analyse mit HPLC-ECD-Systemen in Mikrofläschchen überführt.

Das von Sasaki et al.40 entwickelte HPLC-ECD-System zur Messung der Dopamin-, Octopamin- und Tyraminspiegel umfasste eine Lösungsmittelförderpumpe (PU-4180, Jasco, Tokio, Japan) und einen gekühlten automatischen Injektor (AS-4050, Jasco). und C18-Umkehrphasensäule (250 mm × 4,6 mm Innendurchmesser, durchschnittliche Partikelgröße 5 µm; UG120, Osaka Soda, Osaka, Japan) und die Temperatur wurde bei 35 °C gehalten. Der ECD (ECD-700, EICOM, Kyoto, Japan) wurde auf 0,85 V eingestellt und bei 35 °C betrieben. Die mobile Phase enthielt 0,18 M Monochloressigsäure und 40 μM 2Na-EDTA, das mit NaOH auf pH 3,6 eingestellt wurde, und dieser Lösung wurden 1,62 mM Natrium-1-octansulfonat und 5 % CH3CN zugesetzt. Die Flussrate wurde konstant bei 0,7 ml/min gehalten.

Das von Matsuyama et al.41 entwickelte HPLC-ECD-System zur Messung der Tyrosin- und 3,4-Dihydroxyphenylalanin (DOPA)-Spiegel umfasste eine Lösungsmittelförderpumpe (AS-4580, Jasco) und einen gekühlten automatischen Injektor (AS-4550, Jasco). und C18-Umkehrphasensäule (250 mm × 4,6 mm Innendurchmesser, durchschnittliche Partikelgröße 5 µm; MG, Osaka Soda) und die Temperatur wurde bei 35 °C gehalten. Der ECD (ECD-700, EICOM) wurde auf 0,84 V eingestellt und bei 35 °C verwendet. Die mobile Phase enthielt 83 mM Zitronensäuremonohydrat, 17 mM Natriumacetat, 13 µM 2Na-EDTA und 2,3 mM Natrium-1-octansulfonat, und dieser Lösung wurden 7 % Methanol zugesetzt. Die Flussrate wurde konstant bei 0,7 ml/min gehalten. In beiden HPLC-ECD-Systemen wurden vor und nach den Probenläufen externe Standards verwendet, um biogene Amine zu identifizieren und zu quantifizieren. Die Peaks wurden durch Vergleich der Retentionszeit und der hydrodynamischen Voltammogramme mit denen der Standards identifiziert. Auf den Peakflächen in den Chromatogrammen basierende Messungen wurden durch Berechnung des Verhältnisses der Peakfläche einer Substanz im Verhältnis zur Peakfläche des Standards erhalten.

Um die Spiegel der biogenen Amine anhand der Proteingehalte im Gehirn zu normalisieren, wurden die Proteinmengen mit der Bradford-Methode42 gemessen. Das aus dem Gehirngewebe nach der Extraktion biogener Amine gewonnene ausgefällte Proteinpellet wurde mit den gleichen Verfahren behandelt, wie sie von Sasaki et al.40 beschrieben wurden. Die Absorption jeder reagierten Probe wurde bei einer Wellenlänge von 590 nm unter Verwendung eines Mikroplattenlesegeräts (MPR-A100, AS ONE, Osaka, Japan) gemessen.

Aus den Mutterkolonien gesammelte Männchen wurden bis zum Verhaltensexperiment einzeln in eine ringförmige Kammer (Außendurchmesser 150 mm; Innendurchmesser 90 mm) mit einer transparenten Folienabdeckung bei 28 ° C überführt (Abb. S4). Die Verhaltensexperimente wurden wie von Sasaki et al.43 beschrieben durchgeführt. Die transparente Abdeckfolie wurde durch ein Fadenkreuz in vier Bereiche unterteilt und dann mit einer roten Plastikfolie über der Hälfte der transparenten Abdeckung abgedeckt, um einen dunklen (roten) Bereich für Insekten in der Kammer zu schaffen. Nach 5-minütiger Akklimatisierung wurde die spontane Bewegungsaktivität jeder Biene 15 Minuten lang mit einer digitalen Videokamera aufgezeichnet. Bei der Videodatenaufzeichnung wurde die Anzahl der Kreuze des Fadenkreuzes gezählt. Darüber hinaus wurden nicht bewegte und gehende Personen gezählt. Zur Bestimmung der Lichtpräferenz wurde die Aufenthaltsdauer unter der roten Plastikfolie aufgezeichnet. Nach der Messung der Bewegungsaktivität und der Lichtpräferenzen wurde die Latenzzeit des Flugbeginns in einem Netzkäfig (45 cm × 60 cm × 45 cm) bei 28 °C gemessen, wie von Sasaki et al.43 beschrieben (Abb. S4). Die Kammer, in der sich ein Männchen befand, wurde vollständig mit einer roten Plastikfolie abgedeckt und in den Netzkäfig überführt. Anschließend wurde die rote Decke entfernt, um dem Männchen einen spontanen Flug zu ermöglichen. Das Flugverhalten während der Beobachtung für 5 Minuten nach Entfernen des roten Tuchs wurde in zwei Stufen eingeteilt: „nicht fliegend“ (einschließlich Flügelschlag) und „fliegend“. Für die „fliegenden“ Individuen wurde die Latenz der Flugauslösung aufgezeichnet.

Zwei µl Dopamin- (Sigma-Aldrich) und Octopamin-Lösung (Sigma-Aldrich) (10–4, 10–3 und 10–2 M) wurden in 0,1 M Phosphatpuffer (pH 7,0) oder 2 µl 0,1 M Phosphat gelöst Puffer (Kontrolle). Epinastin (TCI, Tokio, Japan, Octopamin-Rezeptor-Antagonist44,45) wurde in 0,1 M Phosphatpuffer auf eine Konzentration von 10–2 M gelöst. Um die Rolle biogener Amine bei der Fortbewegung, der Lichtpräferenz und dem Flugverhalten von Hummeln zu untersuchen Männchen wurden vorbereitete Lösungen mit einer 10-µL-Mikrospritze und einer feinen Nadel in den Bauch von 4 Tage alten Männchen injiziert. Die Akklimatisierungsdauer betrug 15 Minuten nach der Medikamenteninjektion, bevor die Bewegungsaktivitäten beobachtet wurden.

Alle statistischen Analysen wurden mit R-Software (Version 4.1.2, https://cran.r-project.org/) durchgeführt. Die Konzentrationen biogener Amine wurden zwischen den Gruppen mithilfe des Kruskal-Wallis-Tests und anschließend des Steel-Dwass-Tests für paarweise Vergleiche verglichen. Bewegungsaktivitäten und Aufenthaltsdauer im roten Bereich wurden ebenfalls mit dem Kruskal-Wallis-Test und anschließendem Steel-Dwass-Test analysiert. Die Anteile der Bewegungsaktivitäten („nicht bewegen“ vs. „gehen“) und Flugaktivitäten („nicht fliegen“ vs. „fliegen“) wurden mithilfe des exakten Fisher-Tests mit Bonferroni-Korrektur untersucht. Die Verhaltensaktivitäten von Männern wurden mit dem Kruskal-Wallis-Test und anschließend mit dem Steel-Test (Kontrolle vs. Behandlungen) untersucht. Die Verhaltensaktivitäten von Männern, die mit oder ohne Epinastin behandelt wurden, wurden mithilfe des Mann-Whitney-U-Tests verglichen.

Alle in der aktuellen Studie verwendeten Daten sind in der Arbeit und den ergänzenden Materialien verfügbar.

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Referenzen herunterladen

Diese Studie wurde von der Japan Society for the Promotion of Science (JSPS) KAKENHI [Grant Numbers JP20K06077] an KS unterstützt.

Graduate School of Agriculture, Tamagawa-Universität, Machida, Tokio, 194-8610, Japan

Tomohiro Watanabe und Ken Sasaki

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KS und TW haben die Studie konzipiert. KS und TW haben die Experimente entworfen. TW führte die Experimente durch. KS und TW analysierten die Daten. TW schrieb den Haupttext des Manuskripts und KS überprüfte und redigierte das Manuskript.

Korrespondenz mit Ken Sasaki.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Watanabe, T., Sasaki, K. Verhaltensrollen biogener Amine bei Hummelmännchen. Sci Rep 12, 20946 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-25656-7

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Eingegangen: 20. September 2022

Angenommen: 02. Dezember 2022

Veröffentlicht: 05. Dezember 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-25656-7

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